«Преемником Сикста, ...управлявшего Римской Церковью, стал Дионисий..." (Евсевий Памфил. Церковная история. VII, 27).
Новый епископ был избран не из диаконов, согласно сложившейся в Риме традиции, так как все они, по-видимому, мученически погибли, но им стал священник — как Корнелий после преследования Деция. Происхождение св. Дионисия неизвестно, даже Liber Pontificalis не называет его родины.
После того, как император Валериан попал в плен к персам в 260 г., власть в империи перешла к его сыну Галлиену (260—268 гг.). Любитель роскоши и сластолюбец, он был равнодушен к государственной религии, поэтому преследования христиан прекратились и им даже были возвращены прежде конфискованные места для богослужений и погребений: наступил период мира для Церкви. Но внешний мир не гарантирует мира внутреннего: савеллианское учение получало все большее распространение, даже среди епископов. Против этого заблуждения с большим полемическим запалом выступил Дионисий Александрийский, написавший множество посланий; однако в одном из них, (к Евфронору и Аммонию) он проводил в резкой форме учение Оригена о субординации Сына. Это послание, смутившее некоторых христиан, стало поводом для их обращения в 260—261 гг. к папе Дионисию, который созвал собор в Риме, осудивший послание Дионисия Александрийского.. В нем было немало сомнительных выражений: «Сын Божий есть про изведение и сотворен*, «Он не свойствен Отцу по естеству и чужд Ему по сущности» и т.д. (71, с. 195). Св. папа написал послание в Александрию, направленное против савеллиан и их противников, учивших о субординационизме, при этом письме не называя своего собрата по имени. Но в другом, частном, направленном лично Дионисию Александрийскому, он потребовал от него объяснения. Александрийский епископ постарался оравдаться в большом сочинении и это, по-видимому, ему удалось
Авторитет папы Дионисия был очень высок как на Западе, так и на Востоке: св. Василий Великий в одном из своих писем (вероятно, оно больше адресовано св. папе Дамасу) писал о папе Дионисии: «Ибо знаем по преемству памяти, наученные отца-ми нашими и посланиями, поныне ещё у нас сохранившимися, что блаженный епископ Дионисий, отличавшийся у вас право-той веры и прочими добродетелями, посещал своими письмами и нашу Кесарийскую Церковь, утешая посланиями отцов наших, и присылал людей выкупать из плена рабства " (Письмо от 371 г. №70).
Св. Дионисий похоронен на кладбище Каликста в папской крипте.
Память св. папы Дионисия по римскому календарю отмечается 26 декабря.